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2004年尚不到20岁的吉列尔莫·奥乔亚就被当时国家队的主教练拉沃尔佩招进了墨西哥队，不过他并没有很快获得出场机会。

2005年12月14日奥乔亚在墨西哥与匈牙利的友谊赛中首次代表国家队出场，奥乔亚表现出色没有失球，帮助本队2比0击败对手。

2006年德国世界杯吉列尔莫·奥乔亚入选了23人大名单，不过球队四场比赛的出任主力门将的都是老将奥斯瓦尔多·桑切斯，奥乔亚没有获得出场机会。

2007年美洲杯奥乔亚成为主力，首场比赛他帮助墨西哥队2比0击败了强大巴西队，他也入选了这次杯赛的最佳阵容。

2009年中北美及加勒比海地区金杯赛上，奥乔亚打满了墨西哥队全部五场比赛，只失一球，帮助墨西哥队夺得冠军。

球场上

2014年巴西世界杯，北京时间6月18日凌晨，墨西哥凭借门将奥乔亚6次神扑与巴西战成0-0平，堪称一战封神。比赛中，尽管巴西全队射门14次，但全没有转化为进球。特别是内马尔两次在小禁区边缘的射门和队长蒂亚戈·席尔瓦头球抢点，都被奥乔亚化解。

上半场第26分钟，巴西边卫阿尔维斯右路弧线球传中，内马尔后点力压防守球员禁区内头球，射门直奔死角而去，此时墨西哥门神纵身一跃，事后通过慢镜头显示，他几乎是在皮球过门线的一霎将球捞出了底线！这记扑救像极了70年世界杯上，英格兰人班克斯面对球王贝利时的神来之笔，就连奥乔亚本人赛后也承认这是他本场印象最深刻的一次扑救。桑巴军团就此错过全场最佳良机。

上半场结束前他又先后扑出奥斯卡、弗雷德和保利尼奥的射门，其中对手的两次射门都在门前10码之内。易边再战后，第69分钟，伯纳德左路传中，内马尔禁区内停球后9米处左脚凌空再射，奥乔亚近角用身体挡出。

最神奇的时刻发生在比赛结束前，奥乔亚生生在门线上凭借一个有如神助的下意识反应，右手挡出了蒂亚戈-席尔瓦在小禁区线上的头球攻门，巴西人就此再无力回天！央视名嘴段暄在比赛中感叹道：墨西哥队今天站在门线上的不是一个人，而是一尊神！